Nội dung của Fate/Apocrypha vẫn xoay quanh Cuộc Chiến Chén Thánh tại thành phố Fuyuki nhưng diễn ra trong một thế giới song song với thế giới của Fate/stay night và Fate/Zero. Tại đây, sau Cuộc Chiến Chén Thánh lần thứ 3, Đại Chén Thánh của thành phố Fuyuki đã đột ngột biến mất một cách bí ẩn.

Rất lâu sau đó, vào thời điểm những năm 2000, một gia tộc mang tên gọi Yggdmillennia đã công khai việc đánh cắp Chén Thánh của họ đồng thời tách rời khỏi Hội Pháp Sư. Để đoạt lại Chén Thánh, Hội Pháp Sư đã cử đi 50 thành viên tinh nhuệ nhất của mình nhưng tất cả đều bị sát hại bởi Servant Lancer của nhà Yggdmilennia.

Tuy nhiên, người sống sót cuối cùng trong 50 pháp sư đã kịp kích hoạt cơ chế dự phòng của Đại Chén Thánh, được sử dụng nhằm ngăn chặn sự hợp tác giữa các Servant bằng cách cho phép 7 Master và 7 Servant mới được tham gia vào trận chiến. Từ đó mở màn cho Cuộc Đại Chiến Chén Thánh với 14 Master cùng 14 Servant tại thành phố Trifas giữa Phe Đen – những thành viên của gia tộc Yggdmillennia và Phe Đỏ – những Master đại diện cho Hội Pháp Sư.

Ngoài ra, để tạo sự cân bằng giữa hai bên, bản thân Chén Thánh cũng đã phải triệu hồi Ruler, Servant thứ 15 để làm người điều đình cho cuộc chiến.